Genomgripande fosforbegränsning av trädarter men inte samhällen i tropiska skogar natur

Genomgripande fosforbegränsning av trädarter men inte samhällen i tropiska skogar natur

Anonim

ämnen

  • Ekosystemets ekologi
  • Elementcykler
  • Växtekologi
  • Tropisk ekologi
  • En utgivarkorrigering till denna artikel publicerades den 2 maj 2018

Den här artikeln har uppdaterats

Abstrakt

Fosfortillgänglighet antas i stor utsträckning begränsa primärproduktiviteten i tropiska skogar 1, 2, men stöd för detta paradigm är tvetydig 3 . Även om biogeokemisk teori förutsäger att fosforbegränsning bör vara rådande på gamla, starkt väderbitna jordar 4, 5, har experimentella manipulationer inte upptäckt ett konsekvent svar på fosfortillskott i arterika tropiska skogar på låglandet 6, 7, 8, 9 . Här visar vi, genom att kvantifiera tillväxten av 541 tropiska trädarter över en brant naturlig fosforgradient i Panama, att fosforbegränsningen är utbredd på nivån för enskilda arter och stärks markant under en tröskel på två delar per miljon utbytbart markfosfat. Denna genomgripande artsspecifika fosforbegränsning översätter emellertid inte ett samhällsomfattande svar, eftersom vissa arter växer snabbt på infertila jordar trots extremt låg fosfortillgänglighet. Dessa resultat omdefinierar vår förståelse för näringsämne begränsning i olika växtsamhällen och har viktiga konsekvenser för försök att förutsäga reaktionen av tropiska skogar på miljöförändringar.

Huvudsaklig

Ett av de mest långvariga paradigmerna inom ekologi är att produktiviteten i tropiska skogar är begränsad av fosfor (P) tillgänglighet 1, 2 . Paradigmet stöds av biogeokemisk teori, som säger att P-utarmning under långvarig pedogenes är tillräcklig för att begränsa produktiviteten på de gamla, starkt väderbitna jordar som kännetecknar mycket av det tropiska biomet 4, 5 . Det finns också en mängd indirekta bevis för P-begränsning i tropiska skogar, inklusive hög kväve (N) tillgänglighet 10, höga N-till-P-förhållanden i blad 1 och korrelationer mellan skogsegenskaper och markfruktbarhet i kontinental skala 11, 12 . Bevis från experiment med tillsatser av näringsämnen i tropiska skogar är dock knappa och motsägelsefulla. Ett samhällsbrett tillväxtrespons på P har observerats i en monodominant skog på Hawaii 13, men inte i artsrika tropiska skogar i Afrika, Sydostasien och neotropen 6, 7, 8, 9 och en ny metaanalys fann att det övergripande beviset för P-begränsning i tropikerna till stor del är otvetydigt 3 .

Här kombinerar vi data om trädtillväxthastigheter, artsfördelningar och markfosfatasaktiviteter för att exakt kvantifiera P-begränsningen av enskilda arter och hela samhällen i tropiska skogar i låglandet. Vi definierar P-begränsning som snabbare tillväxt med större tillgänglighet av P, vilket kan manifestera sig på nivån för en enskild art eller ett helt samhälle. Vi mätte tillväxten av 18 970 enskilda träd som var ≥ 10 mm i diameter vid brösthöjd (dbh; stamdiametern 1, 3 m över markytan), innefattande 541 arter som förekom i ett nätverk av 32 skogdynamiska tomter över Isthmus av Panama (tilläggstabell 1). Tomterna varierar i storlek från 1 till 50 ha och censuerades minst två gånger för att ge tillväxthastigheter för enskilda stjälkar. Tomtnätet sträcker sig över en nederbördgradient (1 870–3 280 mm) med markant variation i litologi och jord, vilket genererar en brant naturlig lutning i P-tillgänglighet som inte har samband med nederbörd 14, 15 . I synnerhet varierar lätt utbytbart fosfat extraherat med anjonbytarmembran (hartsfosfat) - ett känsligt mått på jordens kraft för att försörja P för biologiskt upptag - mer än 300 gånger 14, vilket representerar ett liknande område som fosfattillgänglighet i tropiska skogar i låglandet över hela världen 16, 17, 18 .

Vi modellerade artsspecifika tillväxthastigheter med hjälp av hierarkiska modeller för att avbryta påverkan av miljövariabler från den förvirrande effekten av artsomsättning över gradienterna av P och nederbörd 14 . Detta tillvägagångssätt isolerar påverkan av enskilda variabler (det vill säga fasta effekter) på tillväxten av den genomsnittliga arten, med tanke på ett hypotetiskt scenario där andra variabler hålls konstant och den genomsnittliga arten finns på alla platser. Tillväxthastigheterna ökade signifikant med ökande hartsfosfat (sannolikhetsförhållandestest (LRT) för den fasta effekten av hartsfosfat, P <0, 0001; Fig. 1a, b, utvidgad datafigur 1 och utvidgad datatabell 1). Svaren var oberoende av trädstorlek (hartsfosfat × dbh interaktion, LRT P = 0, 72), vilket indikerar att både stora och små träd växte snabbare som svar på högre koncentrationer av hartsfosfat (Fig. 1a, b). Vid mellanliggande jordfuktighet ökade den förutsagda tillväxten av ett genomsnittligt 100 mm-dbh träd från 0, 77 mm y −1 vid den lägsta hartsfosfatkoncentrationen till 1, 03 mm y −1 som högst, en tillväxtökning på 34%. Tillväxten av ett genomsnittligt 10 mm-dbh träd över samma P-gradient ökade från 0, 15 till 0, 18 mm y −1, en ökning med 20%. Modellen indikerade signifikant variation mellan arter i deras svar på P (slumpmässiga effekter för hartsfosfat, LRT P = 0, 0015; Utvidgad datatabell 2), vilket demonstreras av de negativa svaren från vissa arter på ökande koncentrationer av hartsfosfat (fig 1 a, b). Den signifikanta fasta effekten av hartsfosfat visar emellertid att de flesta arter svarar positivt på ökande P-tillgänglighet. I själva verket svarade 90% av de vanliga arterna (det vill säga med> 20 individer i datasatsen) positivt på P som stora träd, och 84% svarade positivt som små träd; endast ett litet antal arter svarade inte positivt på P i varken livshistorikstadiet (Utvidgad data Fig. 2a).

a - d, tillväxtresponser för den genomsnittliga arten på hartsfosfat ( a, b ) och torrsäsongsmängd från markfuktighet ( c, d ), förutsagd av den hierarkiska modellen för ett genomsnittligt stort träd på 100 mm dbh ( a, c ) och ett genomsnittligt litet träd på 10 mm dbh ( b, d ). Fosforresponser förutsägs vid genomsnittligt torrsäsong av mark-fuktunderskott, och fuktresponser förutsägs vid genomsnittlig hartsfosfatkoncentration. Streckade svarta linjer visar 95% trovärdiga intervaller, beräknade som de 2, 5: e och 97, 5: e kvantilerna av förutsägelser från 1 000 slumpmässiga drag av modellparametrar. Gråa linjer representerar de förutsagda svaren från rikliga arter där de förekommer längs fosforgradienten. För stora träd ( a, c ) är det de 40 vanligaste arterna med dbh ≥ 100 mm. För små träd ( b, d ) är det de 40 vanligaste arterna med dbh mellan 10 och 50 mm. Vissa snabbväxande arter överskrider y- axelns övre gräns. n = 18 970 enskilda träd och 541 arter användes i modellerna.

Bild i full storlek

  • Ladda ner PowerPoint-bilden

Däremot ökade markfuktigheten tillväxthastigheterna endast för mindre träd, i överensstämmelse med mindre träd som har större vattenspänning än vuxna på grund av ett mindre omfattande rotsystem (fast effekt av fukt, LRT P = 0, 003; inkludering av en dbh × fuktinteraktionsparameter, LRT P = 0, 002; Fig. 1c, d och utvidgad datatabell 1). Därför ökade den förutsagda tillväxten av ett 10 mm-dbh-träd vid mellanliggande jord P från 0, 15 mm y −1 på den torraste platsen till det torraste området till 0, 24 mm y −1 på det torraste området (LRT för en modell som endast använder träd på 10–100 mm dbh, P = 0, 001). Tillväxten av ett 100 mm-dbh-träd förändrades inte signifikant över fuktgradienten (0, 86–0, 89 mm y −1 ; LRT för en modell som endast använde träd på ≥100 mm dbh, P = 0, 1), vilket återspeglar de felaktiga responserna hos enskilda arter till fukt (Fig. 1c, d).

Hartsfosfat i våra tomter var inte korrelerat med totala oorganiska N- eller jordegenskaper, såsom organiskt material (totalt kol (C) och totalt N) eller struktur (till exempel lerkoncentration), men korrelerades positivt med baskationer (tilläggstabell) 2). För att undersöka påverkan av andra näringsämnen på trädtillväxt utförde vi separata modellkörningar med N, kalcium (Ca), kalium (K) och mikronäringsämnesmangan (Mn) i stället för hartsfosfat (utökad datatabell 2). Varken Mn eller totalt oorganiskt N eller K, de två viktigaste växtnäringsämnena andra än P, var betydande prediktorer för trädets tillväxthastighet. Kalcium var signifikant när det var det enda näringsämnet i modellen, men var inte signifikant i en modell som inkluderade hartsfosfat (utvidgad datatabell 3). Även om vi inte kan utesluta möjligheten att Ca har ett oberoende inflytande på tillväxttakten i våra tomter, tyder därför våra modellresultat på att P är det primära näringsämnet som bestämmer trädtillväxthastigheter i de tropiska skogarna i Panama. Det finns faktiskt lite bevis för att Ca begränsar produktiviteten i skogsklädda ekosystem, inklusive tropiska skogar 1, även om vi inser att Ca-begränsning är möjlig i vissa tropiska regioner - inklusive delar av Amazonia och Sydostasien - som har jordar med koncentrationer av utbytbara baskationer vid minst en storleksordning mindre än i de flesta av våra tomter 16, 17 .

Modellprognoser och delvis linjär regression visar att tillväxtresponsen på P ökar markant under ungefär 2 mg P kg-1-hartsfosfat (Fig. 1a, b och Utvidgad data Fig. 2b). Stark P-begränsning under denna tröskel stöds av förändringar i aktiviteten hos markfosfatasenzymer, som frisätter fosfat från organiska föreningar och syntetiseras av växter och mikrober som svar på P-efterfrågan 19 . För 83 jordar över P-gradienten (kompletterande tabell 3), inklusive de 32 tomter som analyserades för trädtillväxt, aktiviteten av fosfomonoesteras och fosfodiesteras - de två enzymerna som är involverade i hydrolysen av majoriteten av den organiska P i tropiska skogsmarker 15 - minskade exponentiellt med ökande hartsfosfat (fig. 2a och utvidgad data, fig. 2c). Fosfatasaktiviteten ökade markant under 2 mg P kg-1-hartsfosfat, vilket är nästan identiskt med den koncentration som utlöser fosfatasgener och andra fosfat-svältresponser i bakterier 20 (0, 16 μM P, motsvarande 2, 15 mg P kg-hartsfosfat). Detta stöder tidigare publicerade bevis för att P-tillgänglighet kan begränsa aktiviteten hos markmikrober i tropiska skogar i lågland 21, 22 och, tillsammans med trädtillväxtrespons, visar en sammanhängande tröskel för stark P-begränsning över och under marken.

a, Förhållandet mellan hartsfosfat (logaritmisk skala) och fosfatasaktiviteter i jord från 83 platser under lågland tropisk skog i Panama, vilket visar markanta ökningar av fosfomonoesterasaktivitet (vänster, blå cirklar) och fosfodiesterasaktivitet (höger, röda cirklar) vid låga koncentrationer av hartsfosfat. Hydrolysprodukten är metylumbelliferon och modellpassningarna är negativa exponentiella funktioner bestämda genom olinjär regression. b, Förhållandet mellan hartsfosfat och andelen trädarter förknippade med låga nivåer av jordfosfor (effektstorlek 0, 8, stängda röda cirklar och röd linje) i 72 tropiska skogar i Panama. Andelen arter med låg fosforaffinitet är lika med andelen arter med hög fosforaffinitet vid 2, 11 mg P kg −1 hartsfosfat. Modellerna är sigmoidala passningar och härleddes genom olinjär regression.

Bild i full storlek

  • Ladda ner PowerPoint-bilden

Hartsfosfattröskeln kan kvantifieras exakt genom förändringar i trädgemenskapens sammansättning längs P-gradienten. Fördelningarna av enskilda trädarter i låglandskogar i Panama bestäms främst av P och fukttillgänglighet 14 . Styrken i sambandet mellan en art och en resurs kan beskrivas kvantitativt genom dess effektstorlek, den första ordningsparametern i den logistiska modellen som beskriver förhållandet mellan förekomsten av en art och resursen 14 . En positiv effektstorlek för P indikerar att en art förekommer huvudsakligen på hög-P-jordar, medan en negativ effektstorlek indikerar att en art främst förekommer på låg-P-jordar. Den aktuella studien inkluderade 364 arter med signifikanta låg-P-föreningar (effektstorlek 0, 8; 11% av hela samhället) (kompletterande tabell 4). Platser med fosfat med låg harts domineras av arter med låg P-affinitet, men dessa arter ersätts gradvis längs P-gradienten med arter med hög-P-affinitet. Hartsfosfatkoncentrationen där trädsamhället innehåller lika stora andel arter med låg och hög P-affinitet är 2, 11 mg P kg −1 (Fig. 2b). Denna koncentration är endast liknande för utbredda arter (utvidgad data fig. 2d) och varierar definitionen av signifikant P-affinitet (med effektstorlekar mellan ± 0, 5 och ± 1, 0) och det minsta antalet förekomster av en art (mellan tre och åtta tomter ) ger hartsfosfattröskelvärden mellan 1, 96 och 2, 37 mg P kg −1 .

Trots bevis för en sammanhängande signatur för att stärka P-begränsningen under 2 mg P kg-1-hartsfosfat, var tillväxthastigheterna för enskilda arter beräknade med den hierarkiska modellen vid mellanliggande fukt- och hartsfosfatnivåer i genomsnitt större för arter förknippade med låg-P-mark (Fig. 3a). Detta mönster är konsistent för modellerade tillväxthastigheter uppskattade vid låga eller höga hartsfosfatkoncentrationer och för observerade tillväxthastigheter över de naturliga artsområdena (Utvidgad data Fig. 3a, b). Emellertid var art P-affiniteter inte relaterade till deras tillväxtrespons på P (fig. 3b), vilket visar att enskilda arter svarar på P på ett liknande sätt oavsett var de förekommer på P-gradienten.

a, b, tillväxthastigheter ( a ) och fosforrespons ( b ) förutses av den hierarkiska modellen. Vanliga arter definieras som de med tillväxtdata för> 20 individer. Varje punkt representerar svaret ± standardfel för en enda art, beräknat från modellen, antagande av ett träd på 100 mm dbh. Tillväxthastigheterna i a uppskattas till mellanliggande fukt- och hartsfosfatnivåer, även om relativa värden var lika när de uppskattades till låga eller höga nivåer av fosfor (Utvidgad data Fig. 3a). Svaren i b uppskattades till genomsnittlig markfuktighet och positiva y -axvärden indikerar att arten växer snabbare vid högre hartsfosfatkoncentration. P- värdena indikerar betydelsen av linjära regressioner av slumpmässig effektstorlek mot artens fosforaffinitet (grå massiv linje).

Bild i full storlek

  • Ladda ner PowerPoint-bilden

Trots att de flesta enskilda arter är P-begränsade och växer snabbare när P-tillgängligheten ökar, varierade tillväxthastigheterna i samhället (på tomtenivån) inte signifikant över P-lutningen (Fig. 4). På liknande sätt varierade varken plottnivån ovan jordbiomassa eller relativ biomassaökning signifikant med hartsfosfat (Utvidgad data Fig. 3c). Det verkar därför som den totala tillväxten upprätthålls på infertila jordar av en undergrupp av arter som växer snabbt trots extremt låg P-tillgänglighet (fig. 3a). Dessa arter försvinner gradvis från samhället när jord P ökar (Fig. 1a, b), ersatt av arter som är bättre anpassade till högre P-tillgänglighet men som har något långsammare tillväxt i genomsnitt. Nettoresultatet är en jämn tillväxt i hela gemenskapen över hela P-lutningen trots utbredd artsspecifik P-begränsning.

Tillväxthastigheter på tomtnivå (röda cirklar) gäller för träd ≥ 100 mm dbh i 32 tomter i tropiska skogar i lågland i Panama. Tillväxtgraden för enskilda träd visas som svarta punkter. Båda axlarna är log-transformerade. Linjen visar en standardlinjär regression mellan logtransformerad tillväxt och logtransformerat hartsfosfat; lutningen är något negativ (−0.022), men skiljer sig inte signifikant från noll ( P = 0, 06).

Bild i full storlek

  • Ladda ner PowerPoint-bilden

Dessa resultat omdefinierar vårt begrepp näringsämnesbegränsning i artsrika växtsamhällen genom att visa att P-begränsning sker på nivån för de enskilda arterna snarare än i hela samhället. Där mångfalden är hög, driver variationen i fertilitet arternas omsättning och skillnader i samhällets sammansättning, snarare än variation i tillväxthastigheter för samma artens sammansättning. Detta mönster är vanligt längs fertilitetsgradienter i artsrika växtsamhällen 23, 24 och stöder förslaget om att retrogression - den process där låg P-tillgänglighet orsakar en minskning av biomassa och produktivitet på gamla jordar 5 - är osannolikt att inträffa i olika tropiska skogar eftersom de innehåller arter som kan vara produktiva på låg-P-mark 25 .

Även om vi inte kan förklara hur vissa arter upprätthåller höga tillväxthastigheter på låg-P-mark, innebär det förmodligen mekanismer som främjar effektiv användning av P, inklusive uttömmande omtranslokering av blad P, syntes av sulfolipider eller galaktolipider i stället för fosfolipider, låga ribosomala RNA-koncentrationer eller effektivt utnyttjande av jordorganiska P-föreningar 1, 26, 27 . Dessa arter med låg P-specialitet är därför potentiella mål för ansträngningar att utveckla grödor som kan upprätthålla tillväxt på infertila jordar. Även om vissa arter kan vara särskilt känsliga för hög P-tillgänglighet 23, 26, vilket antyds av det negativa svaret på P för vissa arter i våra tomter, svarar de flesta låg-P-specialister positivt på små ökningar av hartsfosfat inom deras naturliga intervall. Deras uteslutning från hög-P-platser drivs därför förmodligen av fysiologiska eller ekologiska faktorer, såsom svar på växtätor eller patogener 28, eller avvägningar mellan tillväxt och näringsämnesupptagning 29, vilket paradoxalt orsakar att de utmattas av långsammare växande arter som är bättre anpassade för att överleva och reproducera på mer bördiga jordar.

Våra resultat har konsekvenser för ansträngningarna att integrera P i kopplade klimat-kol-cykelmodeller för att förbättra förutsägelser för den tropiska biomen under framtida atmosfärisk kemi och klimatscenarier 30 . Exempelvis är P-begränsningar för tillväxtresponser för att öka atmosfäriska koldioxidkoncentrationer troligtvis artspecifika, vilket förvirrar det enkla införandet av P-begränsning i jordsystemmodeller. Förutom att avslöja arten av P-begränsning i tropiska skogar, visar vi dock en kvantitativ hartsfosfattröskel under vilken P-begränsningen stärks markant över- och underjordisk. Även om hartsfosfatdata inte är allmänt tillgängliga för lågland tropiska skogsmarker, motsvarar värdena nära "växt-tillgängliga" P-koncentrationer uppmätta med rutinmässiga jord-P-tester och är starkt korrelerade med totala och organiska P-koncentrationer (Utvidgade data Fig. 4, 5), vilket gör det möjligt att förutsäga den pan-tropiska omfattningen av P-begränsningen i tropiska skogar i låglandet. Med tanke på att extraherbara P-koncentrationer under 2 mg P kg −1 förekommer allmänt i Asien, Afrika och Sydamerika 16, 17, 18 verkar det troligt att artsspecifik P-begränsning är genomgripande i tropiska skogar över hela världen.

metoder

Trädets tillväxt

Vi mätte tillväxten av 18 970 stjälkar bestående av 541 arter (exklusive palmer och lianor) i ett nätverk av 32 tomter över Isthmus i Panama 14, 31, 32, 33 . Årlig nederbörd över tomterna varierade mellan 1 870 och 3 288 mm y −1, och höjden varierade mellan 20 och 643 m över havet, även om de flesta tomter låg under 200 m över havet. Detaljer om tomtarnas floristiska sammansättning publicerades tidigare 14, 31, 32 och platserna beskrivs i tilläggstabell 1. I varje tomt var alla träd större än 100 mm dbh märkta, uppmätta och identifierade till arter. Tjugoseks av tomterna inkluderade också stjälkar mellan 10 och 100 mm dbh, vanligtvis inuti en central 40 × 40 m kvadrat. Lianor ingick inte i folkräkningen. De flesta tomter var 1 ha i området, men två tomter var större (6 ha på Sherman och 50 ha på Barro Colorado Island, BCI). För att förhindra att dessa två större tomter dominerar resultaten med sin mycket större provstorlek, delade vi två 1-ha tomter från varje större tomt med alla träd till 100 mm dbh, och en 40 × 40 m kvadrat inom varje tomt till 10 mm dbh .

Trädtillväxt mättes mellan 1996 och 2011. 25 tomter upprättades mellan 1996 och 1999, sex tomter upprättades efter 1999 och en tomt (BCI) är äldre (den första folkräkningen slutfördes 1983). De flesta tomter återcensuerades endast en gång efter deras etablering. Vi inkluderade endast folkräkningsintervaller som var mer än tre år och ignorerade mellanliggande återberättelser (tilläggstabell 1) För konsistens, för BCI-plottet inkluderade vi endast data mellan 2000 och 2010. För fem av tomterna som hade flera folkräkningsintervaller större än tre år, beräknade vi tillväxten i varje folkräkningsintervall oberoende och medelvärde tillväxt under hela perioden för att ge ett enda mått för varje enskild stam. Alla uppgifter om trädräkning, inklusive varje trädmätning i varje folkräkning fram till mitten av 2012, är tillgängliga online utan begränsningar i permanenta arkiv på Smithsonian Institution Library 34, 35 .

Vi beräknade tillväxten som diameterökning per år (mm y −1 ) för huvudstammen för varje enskilt träd, så länge stammen överlevde och dbh togs på en identisk plats i båda folkräkningarna. Extrema fel utesluts på grundval av en oberoende bedömning av mätfel: träd eliminerades om dbh i den andra folkräkningen var mer än fyra gånger mätfelet lägre än dbh i den första folkräkningen, och när tillväxten var> 75 mm y −1 . Vi eliminerade också handflatorna, för vilken diametertillväxt har liten betydelse för de flesta arter. Tillväxtdata log-transformerades för analys. Blygsamma negativa tillväxthastigheter (det vill säga de som inte utesluts som extrema fel) inkluderades genom att konvertera alla tillväxthastigheter ≤ 0 till hälften av den minsta mätbara tillväxten (0, 5 mm dividerat med folkräkningen tidsintervall). Eftersom folkräkningsintervall var stora för några av tomterna, beräknade vi medelvärdet för varje enskilt träd över hela folkräkningsintervallet. För analysen loggade vi transformerad dbh och centrerade den på 100 mm. Vi inkluderade en kvadratisk term för dbh i modellen.

Jordanalys

Jordar i tomterna inkluderar flera taxonomiska beställningar (oxisoler, ultisoler, alfisoler och inceptisoler) 15 och varierar avsevärt i kemiska egenskaper, inklusive pH (3, 3–7, 0), organisk C (2–10%) och hartsfosfat (0, 16–22, 8 mg P kg −1 ) (Tilläggstabell 1). Ett antal markparametrar har uppmättts i tomterna och har tidigare rapporterats i detalj 14, 15, 33 . För varje plats representerar markdata medelvärdet av fem kärnor (inventeringstransekter och 40 × 40 m tomter), 13 kärnor (1-ha skogsdynamik tomter) eller 25 kärnor (6-ha tomten vid Sherman och 50 ha plot på BCI), där varje kärna analyserades individuellt. Kärnor togs från ytjorden (0–10 cm djup), som integrerar näringscykeln och innehåller huvuddelen av de extraherbara näringsämnena och fina rötter. Ytterligare prover togs upp till ett djup på 1 m i markprofilen, men extraherbara näringskoncentrationer, särskilt av hartsfosfat, var mycket lägre vid djupet och diskuteras inte vidare. De 32 plotterna som studerats i den hierarkiska analysen är en delmängd av det bredare plotnätverket, och ett antal ytterligare tomter studerades för fosfatasaktiviteter och för att beräkna P- och fukteffektstorlekar (se senare; kompletterande tabell 3).

Vårt primära mått på tillgängligt P var lätt utbytbart fosfat bestämt genom extraktion med anjonbytarmembran (det vill säga hartsfosfat) 36 . Detta är ett känsligt mått på markens kapacitet att tillhandahålla fosfat som återspeglar fördelningen av cirka 60% av arterna i regionen 14 . Metodens detektionsgräns är ungefär två storleksordningar lägre än andra förfaranden för att uppskatta växttillgängligt fosfat, såsom Mehlich-III 37 eller Bray-1 38, och extraktion utförs i avjoniserat vatten, vilket undviker markspecifika kemiska interaktioner som förekommer med sura eller kelaterande extraktanter. För den hierarkiska analysen transformerades hartsfosfatkoncentrationer och standardiserades till ett medelvärde av noll.

Extraherbara baskatjoner (inklusive Ca, K och magnesium (Mg)) och mikronäringsämnen (inklusive järn (Fe), Mn och zink (Zn)) bestämdes genom Mehlich-III extraktion 37 och induktivt kopplad plasmaoptisk emissionspektrometri på en Optima 7300DV (Perkin Elmer). Fosfat bestämdes i Mehlich-extrakten genom automatiserad molybdatkolorimetri. Extraherbart fosfat bestämdes också genom Bray-1-extraktion och molybdatkolorimetri 38 . Oorganiskt N (inklusive ammonium och nitrat) och upplöst organiskt N (DON) bestämdes genom extraktion i 2 M KCl med kolorimetrisk detektion 39 . Totalt P bestämdes genom antändning (550 ° C × 1 h) och extraktion (1 MH2S04, 1:50 jord-till-lösningsförhållande, 16 timmars extraktion), med fosfatdetektering genom automatiserad molybdatkolorimetri 15, 40 . Denna procedur ger en enkel och snabb uppskattning av total P för de flesta jordar, även om det kan underskatta de verkliga värdena i starkt väderbitna jordar som många av de i den aktuella studien. I genomsnitt representerade hartsfosfat endast en liten fraktion av det totala P (0, 5 ± 0, 05%), även om det var betydande variation (intervallet 0, 04-1, 95%). Organiskt P bestämdes genom alkalisk extraktion 15 i en lösning innehållande 0, 25 M NaOH och 0, 05 M EDTA. Fosfatasaktiviteter bestämdes med användning av metylumbelliferylbundna substrat såsom tidigare beskrivits 41 . Analyser genomfördes vid pH 5, 0 i 50 mM acetatbuffert för fosfomonoesteras och fosfodiesteras, de två enzymerna involverade i hydrolysen av majoriteten av det organiska P i tropiska skogsmarker 15 . Aktiviteten uttrycktes på basis av torr jord, mikrobiell biomassa C och total organisk C (bestämd som total C; ingen jord innehöll karbonat). Mikrobiell C bestämdes genom rökning - extraktion 42 och total C genom torr förbränning på en Flash 1112 elementanalysator (Thermo Fisher Scientific).

Alla analyser, utom total C och total P, bestämdes på färska jordar inom 4 timmar (KCl-extraktion) eller 24 timmar (hartsfosfat- och fosfatasaktivitet) från provtagningen för att undvika de snabba förändringarna som kan uppstå under lagring eller förbehandling 36 . Alla jordkemiska egenskaper uttrycks på basis av ugntorr ekvivalent jord (bestäms genom torkning vid 105 ° C under 24 timmar).

Torrsäsongens vattenunderskott

För att karakterisera platsens fuktstatus beräknade vi torrsäsongens vattenunderskott (i mm) som tidigare beskrivits 14, 33 . Vattenunderskottet i torrsäsongen mäter torrsäsongens intensitet (mellan december och april) som nettofuktunderskott: kumulativ daglig nederbörd minus evapotranspiration som mest extrem i slutet av torrsäsongen. Ett mer negativt vattenunderskott indikerar en starkare (dvs. längre) torr säsong. För analysen standardiserades vattenunderskottet och centrerades med en median på –525 mm; positiva värden representerar fuktigare platser och negativa värden representerar torrare platser.

Dataanalys

All data manipulation och analys gjordes med R statistisk programvara (R Development Core Team; //www.r-project.org/). Vi undersökte om torrsäsongens underskott av markvatten och hartsfosfatnivåer påverkade skogstillväxten i samhället och på artsnivå med hjälp av hierarkiska linjära modeller med blandad effekt ('lmer'-funktion i paketet' lme4 ') 43 . Den hierarkiska modelleringsmetoden är en multipel regressionsanalys som skiljer mellan fasta effekter (det totala svaret på en parameter) och slumpmässiga effekter (den slumpmässiga variationen i svar bland individer). I våra modeller utvärderade vi de fasta effekterna av fukt, trädstorlek och näringsämnen och slumpmässig variation i svar mellan arter och bland tomter.

Modellval och utvärdering av parametrarsannolikhetsvärden utfördes med användning av LRT: er och Akaike-informationskriteriet (AIC). LRT: er utvärderar om sannolikheten för en modellpassning ändras väsentligt när varje enskild parameter läggs till (eller tappas) från modellen. Om LRT är signifikant och AIC är mindre när en parameter läggs till i modellen anses den parametern vara en betydande förbättring av modellen. Därför representerar sannolikhetsvärden sannolikheten för att parametern förbättrar modellpassningen relativt samma modell utan den parametern. En betydande fast effekt i den hierarkiska modellen indikerar ett totalt svar på en parameter (till exempel hartsfosfat), medan en signifikant slumpmässig effekt indikerar att svaret på den fasta effekten varierar mellan arter eller tomter. Variansen och standardavvikelsevärdena för de slumpmässiga effekterna uttrycker indikerar i vilken utsträckning arter varierar som svar på den fasta effekten, och är inte en uppskattning av variationen som förklaras av termen.

Data kom in i modellen som den logtransformerade tillväxten för varje enskilt träd. I den slutliga modellen tilläts varje art att variera slumpmässigt i sitt svar på alla modellparametrar, och slumpmässiga parametrar tilläts att samvariera med varandra. All analys och siffror genomfördes baserat på följande form (i R-notation): log tillväxt ~ log dbh + log dbh kvadrat + fuktunderskott + log harts P + fuktunderskott: log dbh + (log dbh + log dbh kvadrat + fuktunderskott + loggharts P + fuktunderskott: log dbh | arter).

Vi utvärderade modellen med hjälp av fullständiga trädsamhällsdata, inklusive 541 arter och 32 tomter. Alla artsspecifika modellutgångar, inklusive uppskattad tillväxt och respons på fukt och P, visas i tilläggstabell 5. Men som i många tropiska skogar var de flesta arter sällsynta och verkade som singletoner eller vid en mycket låg provstorlek. Dessa sällsynta arter bidrar till den övergripande modellen, men de artsspecifika uppskattningarna har minskat betydelsen eftersom den hierarkiska modellen "krymper" dem mot gemenskapsmedlet. För att titta på artsspecifika trender utvärderade vi därför 175 arter som hade tillväxtdata för minst 20 individer på undersökningsplatserna (kompletterande tabell 6).

Diametertillväxt är starkt korrelerat med tillväxt i basalområdet, men vi kontrollerade om tillväxten av basalområdet svarade annorlunda än dbh-tillväxten på P i förenklade modeller som inkluderade P, fuktunderskott och dbh som förutsägare för tillväxt. I dessa modeller var den fasta effekten av P och svaren från enskilda arter som använde de två tillväxtberäkningarna väsentligen identiska ( R 2 = 0, 86), och visade faktiskt en något starkare effekt av P på basalväxttillväxt än på dbh-tillväxt.

Vi testade också en modell med plot som en slumpmässig effekt, för att redogöra för faktorer som stamdensitet eller takstruktur som inte ingick i modellen, men som kan bidra till skillnader i tillväxt bland tomter. Att lägga till plottens slumpmässiga effekt förbättrade modellen väsentligt, men de totala resultaten var väsentligen oförändrade, vilket bekräftade att för de flesta arter ökar tillväxten med ökande P även efter redovisning av slumpmässig oförklarad variation mellan tomterna (Utvidgad datatabell 4a). Jämfört med huvudmodellen var tillväxtresponsen mot P något starkare i modellen med en slumpmässig plotteffekt, och den fasta effekten av P förbättrades signifikant ( P = 0, 02). Men modellutgången var bullrigare, som förväntat från införandet av en ytterligare plot-nivåparameter, med den lägre t- värden antydde större variation i svar mellan arter (utvidgad datatabell 4a). Vi inkluderade därför inte en slumpmässig plot-effekt i den slutliga modellen för att undvika överparametrering.

Stammtätheten i våra tomter är större på våtare platser (tilläggstabell 1), som är vanligt någon annanstans i tropikerna 11, 44, och tomtomfattande tillväxthastigheter är negativt korrelerade med tätheten av träd ≥ 10 cm dbh på grund av större skugga i platser med många stora stjälkar. Efter kontroll av fukt korreleras stamtätheten inte signifikant med hartsfosfat eller något annat jordnäringsämne. För att bekräfta om stamdensitet påverkar förhållandet mellan tillväxt och P, körde vi dock en separat modell som inkluderade stamdensitet som en fast effekt (Utvidgad datatabell 4b). Stamdensitet förbättrade den ursprungliga modellen något, men effekten av P på tillväxten förblev mycket signifikant (LRT P <0, 0001). Dessutom förbättrade stamdensiteten inte modellen som innehåller en slumpmässig effekt (beskrivits tidigare), antagligen på grund av att plotteffekten inkluderar variation i stamdensitet såväl som andra oidentifierade skillnader mellan tomter. Variation i stamdensitet påverkar därför inte våra slutsatser om förhållandet mellan P och tillväxt.

Variationen i tillväxt inom arter var avsevärt större än variationen mellan arter eller på grund av miljöfaktorer, så modellen förklarade endast cirka 35% av variationen i tillväxt. Av detta var den största effekten förändringen i tillväxttakten på grund av trädstorlek. Till exempel ökade ett träd på 10 mm dbh med genomsnittligt torrsäsongunderskott och koncentration av hartsfosfat 0, 17 mm y −1, jämfört med 0, 87 respektive 1, 25 mm y −1 för träd på 100 respektive 200 mm dbh. Vi kunde ändå upptäcka betydande samhällsomfattande trender i trädtillväxt som en funktion av miljön.

Även om P och nederbörd inte är korrelerade i vårt tomtenätverk, är P korrelerat med baskationer. Vi genomförde därför separata linjära modeller med blandade effekter som utvärderade effekten av olika parametrar på trädtillväxt, utvärderade som log (tillväxt). Dessa modeller inkluderade hartsfosfat, totalt oorganiskt N (ammonium plus nitrat) och baskatjonerna Ca och K. De linjära modellerna kördes med användning av funktionen lmer (från lme4 R-paketet) och sannolikhetsvärdena ( P ) beräknades med användning av LogLik-modelljämförelser efter att ha tappat eller lagt till en parameter åt gången (Utvidgade datatabeller 2, 3).

Klassificering av P- och fuktaffiniteter

De flesta arter i våra tomter har begränsat fördelningen över studieområdet, med många som visar affinitet mot våtare eller torrare sida av lutningen, eller för höga eller låga koncentrationer av hartsfosfat. Fukt- och P-affiniteter kvantifierades genom logistisk regression, inbegripet bedömningen av art-för-art förekomst sannolikhet med avseende på torrsäsongens fuktunderskott (fuktaffinitet) och hartsfosfat (P-affinitet) 14 . Förekomsten eller frånvaron av varje art på 72 platser över Isthmus i Panama anpassades i en hierarkisk modell som en funktion av torrsäsongens vattenunderskott och markparametrar. Styrken hos varje arts affinitet till fukt eller P definieras av "effektstorleken", som är den första ordningsparametern i den logistiska modellen. Arter med starka negativa P-föreningar (det vill säga negativa effektstorlekar) förekommer främst på platser med låg hartsfosfatkoncentration, medan arter med starka positiva P-föreningar (det vill säga positiva effektstorlekar) förekommer främst på platser med höga hartsfosfatkoncentrationer. Arten fukt och P-affiniteter (effektstorlekar) anges i tilläggstabell 4.

Because P affinity is a quantitative response, dividing species into groups is arbitrary. We classed low-P specialists as species with logistic coefficients (effect sizes) 0.8. Species with P association scores between −0.8 and 0.8 occur across the entire range of resin phosphate concentrations and were classified as generalists. Relaxing or strengthening the definition of significant effect size to values between ± 0.5 and ± 1.0 did not influence the principal results. Similarly, moisture affinity is the first-order slope of the effect of dry-season water deficit in this function and represents the probability of occurrence in wetter or drier sites. Effect sizes greater than zero represent species that are found mostly in wetter sites (that is, sites with shorter dry seasons) and values less than zero represent species that are more frequently found in drier sites (that is, sites with longer dry seasons).

To assess the influence of resin phosphate on species distributions, we summed the total number of species at every inventory site that had significant responses to soil P. Both specialist groups essentially disappear at one end of the P gradient: at low resin phosphate concentrations there are no high-P-specialist species, whereas at high resin phosphate concentrations there are no low-P-specialist species. Fitting sigmoidal models to the data yielded a value at which the two models intersect—the point at which the tree community consists of equal proportions of species with high-P affinities and species with low-P affinities (Fig. 2b).

Biomass and biomass growth

Aboveground dry biomass (AGB) was estimated for each of the plots using allometric equations relating volume to stem diameter, combined with species-specific wood density. Details and examination of errors were previously published 45 . A caveat is that several early censuses omitted measurements of very large buttressed trunks owing to the difficulty of transporting long ladders to remote sites. Omitting large trees can cause a substantial error in the calculation of standing biomass, but we used later censuses to avoid this bias. In the end, only two large trees were omitted, from two different plots, accounting for no more than 1.5% of total forest mass. Biomass growth posed a greater concern, because this requires two censuses in which every tree is measured at precisely the same position on the stem. To avoid this bias, we measured relative biomass growth on the sample of trees measured twice at the same position (that is, total biomass increment of all those surviving trees divided by initial biomass of those same trees). This enabled all plots to be included. Growth and standing stock of biomass were regressed against the estimated intensity of the dry season and the logarithm of resin phosphate across the 32 plots.

Some of the forest surrounding the Panama Canal is successional, and has been re-growing since the United States took over the region in the early part of the 20th century. However, we do not have precise information on successional status of individual plots other than those on BCI (over 500 years since disturbance). Based on the presence of individuals of gap-demanding or edge species, four of the thirty-two plots support forest that appears to be relatively young (less than 60 years of regrowth), and all the rest are at least 120 years old. However, the four plots were included in biomass calculations because they did not have lower biomass than mature secondary or primary forest on BCI. This is consistent with growth rates and aboveground biomass of secondary forests in the region approaching those of undisturbed forest after a few decades of regrowth 46 .

Piecewise linear regression

We used piecewise linear regression to investigate whether the forest as a whole showed a nonlinear growth response to soil P (that is, that growth rates increase (or decrease) faster at one end of the P gradient than the other). To confirm that the decreasing slope indicated by model predictions is real (that is, not an artefact of log-transformation), we employed a piecewise regression model, using the response variable log(growth) and the predictor resin phosphate (untransformed). Piecewise regression fits a standard linear response in two separate sections of the x axis and determines whether the slope of y (the response variable) differs between the sections. The key notion is that the break point, b x , defining the two sections, x < b x and x > b x , is estimated along with the two separate slopes. The null hypothesis is that the response of y to x is linear across the entire range of x , with no change in slope. That hypothesis is rejected if there is any b x that allows the slopes on either side to differ significantly. The piecewise model includes the constraint that separate linear regressions in the two sections meet at the break point, so the two regressions are not fully independent. However, there is no direct constraint on the position of the break or the two slopes. If the underlying response y on x is not linear, the piecewise method should demonstrate the manner in which it differs.

Application of the piecewise model applied to the growth of many tree species in response to P involved a substantial number of species that spanned only narrow ranges of P, especially those restricted to low P. Because we were interested in whether there was a universal P concentration at which the response of growth changes, we were forced to pose the question about only generalist (occuring across a reasonably wide range of P levels) species. We thus restricted the analysis to those species occurring over at least a tenfold variation in P. Because two different regressions are needed for each species, the model is data-demanding, so we added the further restriction that species have at least 20 individuals at five or more sites. Furthermore, the piecewise model employed only P (and not moisture) as the predictor of growth.

The piecewise model with two sections requires four parameters: b x , the two slopes s 1 and s 2 , and a single intercept, y 0, defined as the estimated response at b x . As in all the models we employed, species were incorporated as a random effect. A full model thus included these four parameters for every species, plus a set of hyper-parameters (the fixed effect) describing the mean response across species. A likelihood function describing the probability of observations given all the parameters, assuming Gaussian error functions, is required. Parameters were fitted using a previously described Bayesian hierarchical method 14 . We were interested in the fixed effect, b x , s 1 , and s 2 , and whether the slopes differ significantly, as established if 95% intervals of posterior distributions did not overlap.

Data tillgänglighet

Tree census data are available online from the Smithsonian Library at //dx.doi.org/10.5479/data.bci.20130603 and //dx.doi.org/10.5479/data.stri.2016.0622. Site and soils data and species responses generated during hierarchical modelling are available in the Supplementary Information. All other data are available from the corresponding authors upon reasonable request.

Förändra historien

Utökad data

Utökade datasiffror

  1. 1.

    Growth responses of individual species to resin phosphate.

  2. 2.

    Responses to resin phosphate above and below ground.

  3. 3.

    Growth responses to phosphorus at the species and community levels.

  4. 4.

    Relationships between resin phosphate and other measures of soil phosphorus.

  5. 5.

    Phosphorus limitation threshold for total phosphorus.

Utökade datatabeller

  1. 1.

    Results of the full model used for analysis of the effect of resin on tree growth

  2. 2.

    Models evaluating the effects of moisture and nutrients on tree growth

  3. 3.

    Model evaluating the effect on tree growth of resin phosphate and Mehlich calcium

  4. 4.

    Additional model runs to examine the influence of plot-level parameters on tree growth response to phosphorus

Kompletterande information

PDF-filer

  1. 1.

    Life Sciences Reporting Summary

Excel-filer

  1. 1.

    Kompletterande tabell 1

    This file contains information on 32 forest census plots used in the hierarchical model.

  2. 2.

    Kompletterande tabell 2

    This file contains correlations among soil properties, including dry season moisture deficit, extractable nutrients, organic matter, and texture, in 32 plots in tropical forest in Panama. Significant correlations are in bold text ( p < 0.05). Results for the broader set of sites involved in the determination of species distributional associations were reported previously 14 .

  3. 3.

    Supplementary Table 3

    This file contains information on 83 study sites in the phosphatase analysis. Seventy-two of the sites were used to generate phosphorus and moisture affinities of tree species in Condit et al . 14 .

  4. 4.

    Supplementary Table 4

    This file contains species information and affinities to moisture and phosphorus from Condit et al . 14 .

  5. 5.

    Supplementary Table 5

    This file contains species-specific growth rates and responses to phosphorus and moisture in the hierarchical model, obtained from random effects.

  6. 6.

    Supplementary Table 6

    This file contains growth responses to phosphorus for small and large trees of 175 common species, defined as those with > 20 individuals with growth data across the plot network.

kommentarer

Genom att skicka en kommentar samtycker du till att följa våra villkor och gemenskapsriktlinjer. Om du finner något missbruk eller som inte överensstämmer med våra villkor eller riktlinjer ska du markera det som olämpligt.